Han var den första Direktören för försvarets underrättelsetjänstverksamheten inom Office of the Director of National Intelligence (DNI) och samtidigt under Secretary of Defense for Intelligence. Han tjänstgjorde som chef för National Geospatial-Intelligence Agency (NGA) från september 2001 till juni 2006.

Den 5 juni 2010 nominerade president Barack Obama Clapper för att ersätta Dennis C. Blair som USA: s chef för det nationell underrättelsetjänstkollektivet. Clapper bekräftades enhälligt av senaten för befattningen den 5 augusti 2010.

Efter läckan av handlingar i juni 2013 som beskrev NSA: s Ericssonunderstödda praxis att samla in metadata på miljontals amerikaners telefonsamtal, anklagades Clapper för att ha ljugit genom att ha berättat i ett kongressutskottsförhör som gällde att NSA inte samlar in någon typ av data om miljoner amerikaner tidigare samma år. En senator bad om hans avgång och en grupp på 26 senatorer klagade över Clappers svar under förhör.

I november 2016 avgick den alltså inte så moraliske Clapper som chef för det nationella underrättelsetjänstkollektive, effektivt från slutet av president Obamas mandat. I maj 2017 gick han med i Washington, DC-baserade tankesmedjan Center for a New American Security (CNAS) som senior expert för underrättelsetjänstverksamhet och nationell säkerhet. Under Clapper svällde DNI - organisationen ordentligt eftersom korruptionens kärna måste stärkas - göras mer homogen för att kunna vara hanterlig även fortsättningsvis.

Fler måste hjälpa till att hantera de andra delarna i underrättelsetjänstkollektivet - fisken ruttnar från huvudet, så mer röta måste in i kärnan.

"Så det är uppsvullet. Vi kommer att föra tillbaka det till en storlek som är hanterbar och effektiv. Och titta, folk som är där, de måste verkligen vilja tjäna presidenten," sa O'Brien till Fox News Laura Ingraham.